Apomixis

La apomixis fue descrita por primera vez en 1841 en la especie australiana Alchornea ilicifolia cuando un ejemplar femenino de esta especie dioica fue introducido en los Jardines Botánicos de Kew de Londres. La planta aislada floreció y produjo semillas en abundancia si bien no disponía de ninguna fuente de polen para polinizarse, poniendo en evidencia que ella misma había producido semilla asexualmente. Paradójicamente, los primeros experimentos con plantas apomícticas fueron realizados en forma involuntaria por Gregor Mendel, quien utilizó cruzamientos entre distintas especies del género Hieracium para intentar confirmar los resultados obtenidos en sus famosos estudios sobre la herencia de las arvejas de jardín. Mendel atribuyó erróneamente a una supuesta «frecuente autopolinización» la falta de segregación observada. Hoy se sabe que muchas especies de este género de compuestas son apomícticas.^[3]​

 

La sexualidad de las plantas comprende la alternancia cíclica entre los estados de esporófito (la planta misma, diploide) y de gametófito (el grano de polen y el saco embrionario, ambos haploides). La meiosis que ocurre en las flores posibilita la recombinación y reducción del número de cromosomas y da lugar a la formación de las esporas femeninas (megásporas) en el ovario y masculinas (micrósporas) en las anteras. La megasporogénesis genera cuatro células haploides, tres de las cuales degeneran. La restante constituye la megáspora funcional, que por el proceso de megagametogénesis (tres mitosis sucesivas) desarrolla el megagametófito femenino, también conocido como saco embrionario. El tipo de saco embrionario más común entre las angiospermas —conocido como tipo Polygonum— está formado por ocho núcleos haploides y siete células, a saber: la ovocélula u oósfera, dos sinérgidas, una célula central binucleada, y tres antípodas. Por otra parte, las micrósporas desarrollan los granos de polen mediante un proceso de microgametogénesis. El polen maduro está típicamente integrado por tres células haploides (n), dos de las cuales constituyen los gametos masculinos o núcleos generativos. La otra, denominada célula vegetativa, tiene una función relacionada con el crecimiento del tubo polínico.

La formación de la semilla en las plantas sexuales involucra el proceso de doble fecundación único en las angiospermas: un gameto masculino (n) se fusiona con la ovocélula (n) para originar al cigoto (2n). A partir de este cigoto se desarrolla el embrión. La célula central del saco embrionario con sus dos núcleos polares (n + n) se fusiona con el otro núcleo generativo del grano de polen para originar el endosperma. La fusión de dos gametos haploides únicos derivados de la distribución al azar del material genético durante las meiosis masculina y femenina resulta en la generación de progenies genéticamente diversas. En resumen, en la reproducción sexual la meiosis y la fecundación producen la recombinación génica de los caracteres de ambos progenitores y, por lo tanto, son procesos creadores de nueva variabilidad genética.

La apomixis elude la ruta sexual evitando la reducción meiótica y la fecundación. El óvulo desarrolla una semilla cuyo embrión contiene exactamente el mismo genotipo que la planta que lo origina. Los embriones apomícticos pueden formarse a través de una ruta esporofítica o gametofítica. En la primera, también llamada embrionía adventicia, los embriones surgen directamente de una célula somática de la nucela o de los tegumentos del óvulo. Esta forma de apomixis aparece comúnmente en los cítricos, los cuales se convirtieron en un sistema modelo para estudiar el proceso. En la apomixis gametofítica se forman siempre sacos embrionarios que difieren en algunos aspectos del gametófito femenino haploide (n) generado a partir de la megáspora funcional. Su principal diferencia es precisamente el hecho de ser diploides (2n) ya que los núcleos que los conforman no han pasado por el proceso meiótico y por lo tanto no han reducido su número cromosómico. Por eso se dice que estos sacos embrionarios surgen por un proceso de apomeiosis ("sin meiosis"). De acuerdo con el origen de la célula que genera al saco embrionario y al embrión, la apomixis gametofítica puede ser clasificada como: diplosporía, cuando el saco embrionario se origina a partir de la célula madre de la megáspora misma ya sea por mitosis o luego de una falla en la meiosis o aposporía, cuando el saco embrionario se origina directamente por mitosis a partir de una célula somática, usualmente una célula de la nucela.^[1]​

Los sacos embrionarios, sean estos apospóricos o diplospóricos, contienen un gameto femenino diploide (2n), la oósfera, a partir de la cual se desarrolla directamente el embrión por partenogénesis sin que exista fecundación. Así, mientras en el proceso sexual la reducción meiótica se complementa con la fecundación que restaura el nivel de ploidía 2n, en la apomixis gametofítica la ausencia de reducción se complementa con la partenogénesis.^[4]​

En la apomixis gametofítica la partenogénesis excluye uno de los procesos de la doble fecundación: la unión de los gametos masculinos con los femeninos. Sin embargo no necesariamente se anula la fecundación de los núcleos polares. Aunque en algunos casos el endosperma puede desarrollarse en forma autónoma (sin la unión de un gameto masculino con los núcleos polares del saco embrionario apospórico o diplospórico) en muchas especies apomícticas, como ocurre en la mayoría de las gramíneas tropicales, es necesario que un gameto masculino se fusione con el o los núcleos polares de la célula central del saco embrionario para formar el endospermo. A este proceso se lo llama pseudogamia.^[4]​

Por lo expuesto, existen tres tipos diferentes de mecanismos de apomixis:^[1]​^[4]​

• Diplosporia: la célula madre del saco embrionario o gametófito femenino se desarrolla directamente en un embrión, proceso conocido con el nombre de partenogénesis diploide. El embrión es diploide.

• Aposporia: el saco embrionario tiene su origen en una célula somática de las múltiples que rodean la célula madre del saco embrionario (nucela). El embrión es diploide.

En ambos casos se desarrolla un gametófito pero la meiosis no existe o, en el caso de que se produzca, no tiene consecuencias observables. Por esta razón se llama también a este fenómeno apomixis gametofítica.

• Embrionía adventicia: no se desarrolla saco embrionario. El embrión se desarrolla a partir de células del esporófito diploide (ejemplo, integumento).

Un ejemplo único de la apomixis masculina se ha descubierto en el ciprés de Sáhara, Cupressus dupreziana, donde el núcleo de los embriones derivan enteramente del progenitor masculino (del polen) sin que exista contribución genética del progenitor femenino.^[5]​^[6]​

La mayoría de las especies apomícticas son facultativas, de modo que pueden producir semilla sexualmente en un sistema balanceado. Los apomícticos obligados se dan particularmente en aquellas especies que son sexualmente estériles, como por ejemplo en las que solo un sexo está presente (Elodea canadensis, Petasites hybridus), donde solo hay un genotipo para los alelos de autoincompatibilidad (Menyanthes trifoliata, Hottonia palustris), o donde la sexualidad no puede funcionar normalmente debido a la disrupción de la meiosis ocasionada por la hibridación interespecífica (Mentha, Mimulus) o por imparipoliploidía (Potentilla anserina, Holcus mollis).^[7]​^[8]​

La apomixis se halla ampliamente distribuida en ciertas familias de plantas, tales como las poáceas, las rosáceas y las compuestas. En estas últimas la apomixis es un tipo de reproducción obligada en muchas especies, mientras que en las otras dos familias la apomixis y la reproducción sexual pueden tener lugar, lado a lado, en el mismo individuo (apomixis facultativa).^[9]​ La reproducción apomíctica se ha detectado en varios géneros de compuestas, tales como Achillea, Crepis, Hieracium, Taraxacum, Conyza,^[10]​ Eupatorium,^[11]​^[12]​ Erigeron,^[13]​ Brachycome,^[14]​ Parthenium,^[15]​ y Árnica.^[16]​ En las gramíneas, la apomixis fue descrita por primera vez en 1933 en una especie de Poa. Desde aquel momento se ha identificado este mecanismo en cientos de especies de poáceas, particularmente en las paníceas y en las andropogóneas. Algunos de los géneros que presentan especies apomícticas, además del ya mencionado Poa, son Capillipedium, Heteropogon, Themeda, Sorghum, Bothriochloa, Dichanthium, Cenchrus, Setaria y Paspalum.^[17]​^[18]​^[19]​

En algunos biomas, la mayor parte de las especies se reproducen por apomixis facultativa. Por ejemplo, el 60 % de la flora británica puede reproducirse asexualmente y el 25 % de ese grupo son apomícticos facultativos, es decir que combinan la reproducción asexual con una dispersión especializada, de modo tal que escapan de la competencia con sus progenitores.^[8]​

La apomixis es un carácter heredable, pero su control genético no ha sido aún completamente esclarecido. Tradicionalmente se consideró que sus determinantes básicos podrían haberse originado por mutación y que la mayoría de los otros genes involucrados son similares a los de la sexualidad. A pesar de su amplia distribución en las angiospermas, este carácter no es muy habitual en los cultivos más comunes o en las especies modelo, tales como arroz y Arabidopsis. Esta situación ha determinado que los estudios en este campo deban ser realizados en especies silvestres que son poliploides, altamente heterocigotas y con una escasa caracterización genética. El análisis de las bases genéticas de este carácter es, por lo tanto, dificultosa y compleja. Los estudios de herencia solo son posibles si pueden cruzarse progenitores completamente sexuales con plantas apomícticas y la progenie F1 segregante puede ser examinada desde el punto de vista citológico y embriológico. Asimismo, todas las progenies pueden ser analizadas por medio de marcadores moleculares para determinar si sus genotipos son exactamente iguales al de la planta madre o bien, son el producto de cruzamientos.

Los diferentes estudios desarrollados en las gramíneas coinciden en señalar que tanto la aposporía como la diplosporía parecen estar controladas por un único locus en donde un gen mayor dominante o un grupo de genes ligados y coadaptados, que funcionan como una sola unidad debido a una fuerte supresión de la recombinación genética, son los responsables de la expresión del carácter.^[20]​^[21]​ En las plantas de la familia compuestas, en cambio, la genética de la apomixis parece tener un control más complejo. Así, se demostró que es de herencia monogénica en dos especies de Hieracium,^[22]​ pero se halla determinada por dos genes con segregación independiente en la especie triploide Erigeron annuus.^[23]​

El modelo genético más simple propuesto para especies tetraploides de Panicum y Brachiaria, supone que la constitución genética de las plantas sexuales sería del tipo nuliplexo (genotipo «aaaa») mientras que los individuos apomícticos serían uniplexos (genotipo «Aaaa»), siendo «A» el alelo dominante responsable de la apomixis. Los cruzamientos de individuos de este tipo generan progenies F1 que segregan en una relación 1:1 de individuos sexuales a individuos. apomícticos. Sin embargo, en este modelo existen ciertas cuestiones que no han sido resueltas. Por ejemplo en el caso de Panicum maximum (que es una especie apomíctica facultativa) si bien se postula que las plantas apomícticas son uniplexas («Aaaa») hasta ahora no se han encontrado en la naturaleza plantas completamente sexuales («aaaa»). Esta situación se repite en otras especies apomícticas. Tampoco se puede explicar el hecho de que siempre que se utilizó como polinizador a una planta apomíctica esta resultó ser un genotipo «Aaaa».^[24]​^[25]​ Este modelo genético para la apomixis indica que las plantas apomícticas llevan el potencial para la reproducción sexual, pero en un estado más o menos reprimido, debido a la presencia del alelo dominante para la apomixis. La penetración limitada del alelo para apomixis explica la existencia de la apomixis facultativa. Asimismo, la presencia de los alelos recesivos para sexualidad explica porqué el cruzamiento entre dos plantas apomícticas facultativas puede generar una gran cantidad de progenie enteramente sexual. A pesar de que la presencia de apomixis puede ajustarse a este modelo, el grado de apomixis depende de las condiciones ambientales o de genes modificadores.^[4]​^[26]​^[27]​

En los últimos años la tecnología de marcadores moleculares y los procedimientos de biología molecular han generado una cantidad considerable de conocimientos nuevos sobre las bases moleculares de la apomixis que pueden ser útiles para el futuro aislamiento del/los genes que controlan el carácter. Han sido identificados varios marcadores que cosegregan con la apomixis en distintos géneros de gramíneas como Tripsacum, Pennisetum, Brachiaria y Paspalum. Estos marcadores ligados al carácter pueden emplearse en el estudio de la transmisión del mismo en los programas de mejoramiento de especies apomícticas y eventualmente intentar cualquiera de las estrategias de clonado basadas en el mapeo genético para aislar el/los disparadores del fenómeno. El análisis molecular posibilitó la identificación de una región genómica específica de la aposporía (ASGR, del inglés "apospory-specific genomic region" ) en Pennisetum squamulantum que está ausente en individuos sexuales y donde la recombinación está severamente restringida. En Tripsacum dactyloides, Paspalum simplex y Paspalum notatum se detectaron regiones similares en donde numerosos marcadores aparecen completamente ligados al carácter. La ausencia de recombinación bien podría estar asociada a una estrategia para evitar la dispersión de los factores que necesitan cosegregar estrictamente para determinar la apomixis. La existencia de una región ASGR de baja recombinación puede enmascarar la presencia de varios genes que gobiernan al carácter, haciéndolos aparecer y funcionar como una sola unidad genética. Una caracterización molecular detallada de este segmento cromosómico revelará en el futuro la variedad y el número de genes involucrados. Dado que varios elementos diferencian a la apomixis de la sexualidad (apomeiosis, partenogénesis, pseudogamia y a veces desarrollo autónomo del endospermo) la cuestión de si la apomixis es consecuencia de la expresión de un solo gen mayor o de un grupo de factores ligados y coadaptados es uno de los problemas que resolver en el futuro.^[28]​^[29]​^[30]​^[31]​^[32]​^[33]​^[34]​

Debido a que la supresión de la recombinación se verifica tanto en monocotiledóneas como en dicotiledóneas, puede que sea una característica general del locus para la apomixis. Esto puede estar relacionado con su función, como fuera observado en otros complejos que están involucrados en procesos similares (denominados complejos génicos coadaptados), como el supergen para heterostilia en Primula,^[35]​ el locus S de autoincompatibilidad en Brassica,^[36]​ el locus para tipo de apareamiento en Chlamydomonas^[37]​ y el locus de histocompatibilidad en humanos.^[38]​

Alternativamente, esa supresión de la recombinación puede ser un producto accidental de la reproducción asexual continuada durante largos períodos de tiempo.^[39]​ En las especies de Pennisetum, por ejemplo, los marcadores que están ligados al alelo para apomixis no pueden ser detectados en los individuos que se reproducen sexualmente lo que indicaría que los apomícticos son hemicigóticos para el locus en cuestión («A---»)^[40]​^[41]​^[42]​^[43]​ o bien, que los alelos son altamente divergentes («Aa'a'a'»).^[44]​

 

La apomixis es un fenómeno muy común en las plantas. Los géneros en los que existe apomixis son muy variables y es muy difícil identificar taxonómicamente las especies pertenecientes a él ya que muchas de ellas a veces aparecen como clones únicos. La situación se hace aún más difícil cuando la apomixis es facultativa ya que la complejidad en la distribución de las características morfológicas es aún mayor.

Como una planta apomictica es un ser genético idéntico de una generación a la siguiente, cada individuo tiene el carácter verdadero de la especie, cuando se presenta una distinción de uno a otro congénere apomíctico, esta diferencia es mucho más pequeña que la que se da entre las especies de la mayoría de los géneros. Por ello, se ha dado en llamar a estos seres como microespecies'. En algunos géneros, es posible identificar y nombrar a centenares o aún incluso a millares de microspecies, que se pueden agrupar juntas como un agregado de especies, típicamente enumerados en los libros de Floras con la convención "género de especies agg." _ (e.g., la zarza, Rubus fruticosus agg.). Otros ejemplos de apomixis se pueden encontrar en los géneros Crataegus ("espino albar"), Sorbus ("serbales"), Rubus ("zarza" o "zarzamora"), Hieracium y Taraxacum ("diente de león").^[45]​

Las zarzas europeas pertenecen a uno de los 12 subgéneros de Rubus y ofrecen un interesante ejemplo de la historia del tratamiento taxonómico de los complejos agámicos. Solo se conocen seis especies diploides y sexuales dentro del complejo, entre ellas las especies mediterráneas Rubus ulmifolius, R. canescens y R. sanctus. Estas especies han sido denominadas "especies primarias" y se consideran los ancestros, conjuntamente con algunas especies hipotéticas que deben haberse extinguido durante la última glaciación, de toda la flora de zarzas europeas. Casi todas las zarzas europeas pertenecen a un gran complejo agámico, poliploide, que consiste en una innumerable cantidad de biotipos. Solo algunos de ellos (en Europa Central, cerca de 300 taxa) han sido formalmente descritos como especies. Los restantes, son híbridos derivativos o el producto de cierto grado de sexualidad en los apomícticos facultativos. Tales híbridos surgen espontánea y constantemente en la naturaleza y son fijados indefinidamente mediante reproducción apomíctica.^[3]​

Esto indica que existe un sistema bien balanceado y dinámico entre reproducción apomíctica e hibridación que formó, y continúa formando, la mayor parte de la diversidad de las zarzas europeas.^[46]​^[45]​^[47]​ El tratamiento taxonómico de este complejo ha variado con el tiempo. Inicialmente, Linneo dispuso a toda la variabilidad del complejo bajo el nombre Rubus fruticosus.^{[n. 1]}​ Más tarde, numerosos taxónomos comenzaron a describir parte de la variabilidad mediante la creación de cientos de especies, muchas de ellas simples biotipos con una distribución local sumamente restringida. Otro tratamiento utilizado fue el de disponer todos esos biotipos como subespecies dentro de Rubus fruticosus. Luego de dilucidado el origen y mantenimiento de la variabilidad de este complejo en la naturaleza, se comenzó a tratarlo como una unidad taxonómica especial llamada agamoespecie. En el trabajo taxonómico moderno, solo los clones apomícticos estabilizados y con una distribución geográfica amplia son tratados como especies.^[46]​

La amplia distribución taxonómica de la apomixis y la multiplicidad de mecanismos que subyacen en la producción asexual de semillas sugieren que este modo de reproducción se ha originado independientemente en varias ocasiones durante la evolución de las angiospermas. Ha sido observado que las especies apomícticas son usualmente perennes y derivan de ancestros alógamos. También se ha demostrado que la agamospermia está frecuentemente, aunque no invariablemente, asociada con la hibridación interespecífica y la poliploidía.^[48]​^[49]​^[50]​^[51]​^[52]​^[53]​

Una de las primeras teorías para explicar el valor adaptativo de la apomixis es la que indica que este tipo de reproducción es solamente un escape de la esterilidad en poblaciones que, de otro modo, serían estériles. Esta teoría fue propuesta por Cyril Dean Darlington en 1939^[54]​ y apoyada por George Ledyard Stebbins.^[50]​^[51]​ Esta teoría ganó adhesión entre muchos botánicos debido a que era compatible con la visión de que la reproducción sexual acelera las tasas de evolución adaptativa,^[55]​ y además, porque explicaba la estrecha asociación existente entre apomixis, poliploidía e hibridación interespecífica.^[56]​ De hecho, buena parte de las especies apomícticas de las compuestas son estériles debido a autopoliploidía (las especies triploides Taraxacum officinale y Erigeron annuus, por ejemplo) y a hibridación interespecífica (tal es el caso de Arnica gracilis, una especie híbrida entre A. latifolia y A. cordifolia). Los híbridos interespecíficos frecuentemente presentan problemas de segregación cromosómica durante la meiosis debido a un inadecuado apareamiento cromosómico. Debido a esto son altamente estériles. La ventaja selectiva de la reproducción apomíctica se hace evidente considerando que en estos individuos, de otro modo estériles, se asegura su reproducción y dispersión por medio de semillas. Desde un punto de vista ecológico, las especies apomícticas se distribuyen frecuentemente en hábitats perturbados y son muy exitosos colonizadores, ya que no dependen de la presencia de individuos de la misma especie en las inmediaciones para dejar descendencia.^[9]​

Jens Christian Clausen fue uno de los primeros en reconocer formalmente que la apomixis, particularmente la apomixis facultativa, no necesariamente conduce a una pérdida de variabilidad genética y de potencial evolutivo. Utilizando una analogía entre el proceso adaptativo y la producción a gran escala de automóviles, Clausen arguyó que una combinación de sexualidad (que permite la producción de nuevos genotipos) y de apomixis (que permite la producción ilimitada de los genotipos más adaptados) podría incrementar, más que disminuir, la capacidad de una especie para el cambio adaptativo.^[57]​

• Partenogénesis, proceso de reproducción asexual que se da en algunos animales.
• Partenocarpia

• Apomixis, una herramienta poderosa para el mejoramiento
• Ecología del paisaje del género Sorbus (enlace roto disponible en Internet Archive; véase el historial, la primera versión y la última).